Inter merupakan salah satu kelab memiliki jumlah peminat tertinggi di Itali menurut akhbar La Repubblica pada tahun 2007. Diikutkan sejarahnya, sebahagian besar peminat Inter dari kota Milan merupakan orang kelas pertengahan manakala peminat Milan berasal dari kelas pekerjaan.[27]

Kumpulan ultras Inter ialah Boys San. Mereka menempuh sejarah Inter yang berpanjangan oleh kerana mereka adalah salah satu ultras yang tertua sejak penubuhannya pada tahun 1969. Secara politik, ultras Inter biasanya dianggap sebagai sayap kanan dan mereka mempunyai hubungan yang baik dengan ultras Lazio. Selain Boys San, mereka juga terdapat tiga lagi peminat fanatik iaitu Viking, Irriducibili, Ultras dan Brianza Alcoolica.

Derby della Madonnina (Pertembungan Milan) antara Internazionale dan Milan merupakan pertembungan yang amat dinanti-nantikan peminat bola sepak Itali dan persaingan ini telah wujud sejak Inter berpecah daripada Milan pada tahun 1908.[28] Nama pertembungan ini merujuk kepada patung Virgin Mary yang terdapat dalam tarikan utama kota Milan, Katedral Milan. Pertembungan ini penuh dengan kontroversi apabila terdapatnya rusuhan, rasa tidak berpuas hati atas keputusan pengadil dan lain-lain. Bunga api juga dibawa oleh kedua-dua belah pasukan dan contohnya ketika perlawanan separuh akhir Liga Juara-Juara 2004-05 antara Milan dan Inter pada 12 April apabila bunga api dibaling peminat Inter meluru tepat ke arah bahu pemain Milan, Dida.[29]

Selain Milan, Juventus juga pesaing ketat bagi Inter dan perlawanan kedua-dua pasukan ini disebut sebagai Derby d'Italia (Pertembungan Itali). Sehingga skandal Calciopoli 2006 yang menyaksikan Juventus tersingkir ke Serie B, Inter hanyalah satu-satunya kelab Itali yang tidak pernah tersingkir dari Serie A. Selepas peristiwa Calciopoli, Roma pula menjadi pesaing Inter apabila hanya Roma menjadi naib juara pada setiap musim Inter mendominasi scudetto pada tahun 2006 hingga 2010. Kedua-dua pasukan ini juga bertemu dalam 5 perlawanan akhir Coppa Italia dan empat Supercoppa Italiana sejak 2006. Selain itu, Atalanta dan Napoli antara pesaing kuat Inter.[30]